Introducción

El orden Thysanoptera reviste gran importancia en agricultura debido al daño directo que causan los trips. Estos insectos perforan los tejidos tiernos de las plantas, afectando severamente el follaje, las flores y los frutos. Como consecuencia, se reduce el rendimiento de los cultivos. Además, se sabe que los trips transmiten enfermedades virales a las plantas (Sharman et al., 2015Sharman, M., Thomas, J. E., & Persley, D. M. (2015). Natural host range, thrips and seed transmission of distinct Tobacco streak virus strains in Queensland, Australia. Annals of Applied Biology, 167, 197-207.
).

El 11 de diciembre de 2019, se detectó una nueva especie de trips en el cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.) en el municipio Güira de Melena, provincia de Artemisa, Cuba. Esta especie fue identificada como Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae). Se trata de una especie de origen asiático, distribuida desde la India, el sureste de Asia, Japón, Australia y las islas del Pacífico. M. usitatus ocasiona daños en hojas, flores y vainas, que provocan pérdidas significativas en el rendimiento del cultivo (Elizondo et al., 2021Elizondo, A. I., Murguido, C. A., Suarez, P., González, C., & Suris, M. (2021). Megalurothrips usitatus (Bagnall) (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente en el cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.); sus daños en Cuba. Revista de Protección Vegetal, 36(2), 1-5.
).

En Cuba, diversos investigadores han estudiado los problemas fitosanitarios del cultivo del frijol (Murguido et al., 2002Murguido, C., Vázquez, L., Elizondo, A. I., Neyra, M., Velásquez, Y., Pupo, E., Reyes, S., Rodríguez, I., & Toledo, C. (2002). Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad, 6(3), 29-40.
; Castillo, 2006Castillo, N. (2006). Incidencia de insectos fitófagos y benéficos en unicultivo de frijol y en la asociación con maíz (Zea mays L.). Revista de Protección Vegetal, 21(3), 195.
; González & Suris, 2009González, C., & Suris, M. (2009). Especies de trips asociadas a hospedantes de interés en las provincias habaneras. V. Granos, raíces, tubérculos y Tabaco. Revista de Protección Vegetal, 24(1), 35-38.
; Fernández et al., 2015Fernández, Y., Díaz, M., García, T., Valdivia, W., & Lorenzo, M. (2015). Organismos antagonistas y sustancias naturales en el tratamiento de las semillas de Phaseolus vulgaris L. contra Sclerotium rolfsii Sacc. Fitosanidad, 19, 165.
; Cruz-Triana et al., 2018Cruz-Triana, A., Rivero-González, D., Infante-Martínez, D., Echevarría-Hernández, A., & Martínez-Coca, B. (2018). Manejo de hongos fitopatógenos en Phaseolus vulgaris L. con la aplicación de Trichoderma asperellum Samuels, Lieckfeldt & Nirenberg. Revista de Protección Vegetal, 33(3). http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S1010-27522018000300004&script=sci_arttext&tlng=en
). Son relevantes los aportes al conocimiento de la fauna de Thysanoptera en este cultivo. Entre las especies presentes se encuentran Thrips palmi; (Karny, 1925Karny, H. H. (1925). The Thysanoptera found on Tobacco in Java and Sumatra.https://www.cabidigitallibrary.org/doi/full/10.5555/19250500816
; Vázquez & Rodríguez, 1999Vázquez, L. L., & Rodríguez, E. (1999). Plantas hospedantes de Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripidae) en Cuba. Fitosanidad, 3(3), 37-40.
; Murguido et al., 2002Murguido, C., Vázquez, L., Elizondo, A. I., Neyra, M., Velásquez, Y., Pupo, E., Reyes, S., Rodríguez, I., & Toledo, C. (2002). Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad, 6(3), 29-40.
; Vázquez, 2003Vázquez, L. L. (2003). Bases para el manejo integrado de Thrips palmi Karny. Manejo Integrado de plagas y Agroecología (Costa Rica), 69, 84-91.
; González, 2005González, C. (2005). Los trips en las provincias habaneras: Inventario, identificación, hospedantes y comportamiento de las poblaciones en diferentes sistemas de producción [Tesis doctoral]. Universidad Agraria de La Habana.
; González & Suris, 2009González, C., & Suris, M. (2009). Especies de trips asociadas a hospedantes de interés en las provincias habaneras. V. Granos, raíces, tubérculos y Tabaco. Revista de Protección Vegetal, 24(1), 35-38.
), Thrips tabaci (Lindeman, 1889), Caliothrips phaseoli (Hood,1912), Frankliniella insularis (Franklin,1908), Frankliniella williamsi (Hood, 1915) y Pseudodendrothrips sp. (González, 2005González, C. (2005). Los trips en las provincias habaneras: Inventario, identificación, hospedantes y comportamiento de las poblaciones en diferentes sistemas de producción [Tesis doctoral]. Universidad Agraria de La Habana.
; González & Suris, 2009González, C., & Suris, M. (2009). Especies de trips asociadas a hospedantes de interés en las provincias habaneras. V. Granos, raíces, tubérculos y Tabaco. Revista de Protección Vegetal, 24(1), 35-38.
). Estas especies causan daños directos por alimentación o indirectos mediante la diseminación de enfermedades virales (González & Suris, 2009González, C., & Suris, M. (2009). Especies de trips asociadas a hospedantes de interés en las provincias habaneras. V. Granos, raíces, tubérculos y Tabaco. Revista de Protección Vegetal, 24(1), 35-38.
; Suris et al., 2015Suris, M., González, C., Rodríguez, A., Castillo, N., & Ramírez, S. (2015). Los trips como factor de riesgo de enfermedades emergentes para la agricultura en Cuba.
; Elizondo-Silva & González-Arias, 2015Elizondo-Silva, A. I., & González-Arias, G. (2015). Incidencia de trips en cultivos de hortalizas, granos y viandas. Revista de Protección Vegetal, 30, 63-63.
).

Aunque la nueva especie de trips detectada prefiere las leguminosas, se ha observado su asociación con flores de diversas familias botánicas en varios países (Suris, 2021Suris, M. (2021). Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Revista de Protección Vegetal, 36(2).
). Las arvenses no leguminosas son reservorios importantes para especies de trips, que actúan como fuentes de infestación para cultivos adyacentes. Entre las familias botánicas de arvenses más frecuentemente informadas como hospedantes se encuentran Asteraceae, Brassicaceae, Solanaceae, Amaranthaceae y Poaceae (Shimat et al., 2019Shimat, J., Braman, K., Hudson, W., & Nair, S. (2019). Biology and management of thrips affecting the production nursery and landscape. University of Georgia Extension: Athens, GA, USA, 1-5.
; Loredo Varela & Fail, 2022Loredo Varela, R. C., & Fail, J. (2022). Host plant association and distribution of the onion thrips, Thrips tabaci cryptic species complex. Insects, 13(3), 298.
).

Por ejemplo, el complejo de linajes del trips de la cebolla (Thrips tabaci) puede desarrollarse en una amplia gama de plantas, que incluyen arvenses pertenecientes a estas familias, con una distribución documentada en países como Polonia, Hungría, Estados Unidos y varios de Europa central y del Medio Oriente. La capacidad de estas plantas para albergar y permitir la reproducción de trips las convierte en un componente clave para la epidemiología de virus transmitidos por estos insectos, como el Tomato spotted wilt orthotospovirus (TSWV). La gestión de estas arvenses hospedantes es, por tanto, una estrategia fundamental dentro de los programas de manejo de plagas (Shimat et al., 2019Shimat, J., Braman, K., Hudson, W., & Nair, S. (2019). Biology and management of thrips affecting the production nursery and landscape. University of Georgia Extension: Athens, GA, USA, 1-5.
; He et al., 2020He, Z., Guo, J., Reitz, S. R., Lei, Z., & Wu, S. (2020). A global invasion by the thrip, Frankliniella occidentalis: Current virus vector status and its management. Insect Science, 27(4), 626-645. https://doi.org/10.1111/1744-7917.12721
; Loredo Varela & Fail, 2022Loredo Varela, R. C., & Fail, J. (2022). Host plant association and distribution of the onion thrips, Thrips tabaci cryptic species complex. Insects, 13(3), 298.
).

En este trabajo nos propusimos identificar las especies vegetales que hospedan a M. usitatus en Cuba. Esta información contribuirá al manejo de la plaga y a la disminución de su impacto en los cultivos. El conocimiento de las plantas hospedantes es fundamental para el control efectivo de la plaga.

Materiales y Métodos

Para determinar las plantas hospedantes de Megalurothrips usitatus, se realizó un estudio en diversos sistemas agrícolas de producción de frijol. También se incluyeron áreas con especies arvenses adyacentes a los cultivos de frijol, así como cultivos precedentes y otras especies de interés. La investigación abarcó las provincias de Artemisa, La Habana, Mayabeque, Matanzas, Cienfuegos, Las Tunas, Holguín, Granma, Santiago de Cuba y Guantánamo.

En cada sitio evaluado, se recolectaron diez hojas o flores de plantas de interés (productivas, ornamentales o arvenses) con presencia del insecto. Las muestras, debidamente identificadas en bolsas de nylon, se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (INISAV), a los Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal (LAPROSAV) y al Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal (LCCV). Posteriormente, se procesaron en el laboratorio y los ejemplares se conservaron en viales con alcohol al 70%, con un número de identificación, fecha y datos de origen para su posterior determinación taxonómica.

La identificación taxonómica de la especie de trips se realizó mediante montaje en láminas portaobjetos, según el método descrito por Marullo & Mound (1993)Marullo, R., & Mound, L. A. (1993). Discontinuous distribution and systematic relationships of the genus Orothrips (Thysanoptera: Aeolothripidae) and related taxa in Mediterranean climates. Journal of the New York Entomological Society, 561-566.
. Se utilizó un microscopio AmScope 400x y las claves taxonómicas de Palmer et al. (1989)Palmer, J. M., Mound, L. A., & Heaume, G. J. (1989). Guides to insects of importance to man. 2. Thysanoptera. CAB International Institute of Entomology. British Museum Natural History, 73.
; Mound & Marullo (1998)Mound, L. A., & Marullo, R. (1998). Two new basal-clade Thysanoptera from California with Old World affinities. Journal of the New York Entomological Society, 81-94.
; Mound & Kibby (1999)Mound, L. A., & Kibby, G. (1999). Thysanoptera: An Identification Guide. Bulletin of Entomological Research, 89, 285-286.
; González & Suris (2008)González, C., & Suris, M. (2008). Clave ilustrada de las familias, géneros y especies pertenecientes al Suborden Terebrantia, Orden Thysanoptera presentes en Cuba. Boletín Fitosanitario, 13(1), 76.
. Este proceso permitió la identificación precisa de las especies de trips.

La identificación de las especies vegetales hospederas de M. usitatus se llevó a cabo con la asesoría de especialistas y la consulta de catálogos y recursos multimedia. Se siguieron los criterios establecidos en Rodríguez et al. (2010)Rodríguez, A., Companioni, N., Fresneda, J., Estrada, J., Cañet, F., Rey, R., Fernández, E., Vázquez, L. L., Peña, E., Avilés, R., Arozarena, N., Dibut, B., González, R., Pozo, J. L., Cun, R., & Martínez, F. (2010). Manual Técnico para Organopónicos, Huertos Intensivos y Organoponía semiprotegida (Séptima edición). Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical (INIFAT).
; Rodríguez & Sánchez (2009)Rodríguez, A. A., & Sánchez, P. (2009). Especies de frutales cultivadas en Cuba en la Agricultura Urbana y Suburbana (4.^a ed.). Biblioteca ACTAF.
; Paredes et al. (2016)Paredes, E., Oviedo, R., & Rodríguez, Y. (2016). Multimedia Manejo de arvenses en cultivos agrícolas de Cuba (Segunda edición).
y Greuter & Rankin (2017)Greuter, W., & Rankin, R. (2017). Plantas vasculares de Cuba. Inventario preliminar. Botanischer Garten und Botanisches Museum Berlin. Berlín, Alemania. Jardín Botánico Nacional, Universidad de La Habana, Cuba, 78.
.

Resultados y Discusión

Como parte de los estudios realizados, se determinó un total de 58 especies de plantas agrupadas en 23 familias botánicas. Estas especies mantienen relaciones funcionales con Megalurothrips usitatus, ya que en ellas se observaron diferentes fases del insecto (Tabla 1). Las interacciones entre M. usitatus y las plantas evaluadas se detectaron principalmente en sistemas de producción agrícola destinados al cultivo de frijol.

En general, se ha demostrado que los trips mantienen relaciones funcionales que involucran a los diferentes órganos de las plantas, con una interacción principal en las flores (Figura 1). Por ejemplo, en campos de ejote francés (P. vulgaris) en Guatemala, se evidenció que las flores facilitan el refugio de los trips durante la época lluviosa y en condiciones de fuertes vientos. Además, las flores constituyen una valiosa fuente de alimento al aportar nutrientes como carbohidratos y proteínas (Toledo-Perdomo & Sagastume-Mena, 2019Toledo-Perdomo, C. E., & Sagastume-Mena, H. A. (2019). Comportamiento de poblaciones de trips (Insecta: Thysanoptera) asociados al ejote francés (Phaseolus vulgaris L.) en Guatemala. Revista Científica de FAREM-Esteli. Medio ambiente, tecnología y desarrollo humano, 8(30), 76-85.
).

Como señalaron Ullah & Lim (2015)Ullah, M. S., & Lim, U. T. (2015). Life history characteristics of Frankliniella occidentalis and Frankliniella intonsa (Thysanoptera: Thripidae) in constant and fluctuating temperatures. Journal of economic entomology, 108(3), 1000-1009.
, la polifagia constituye uno de los atributos que convierten a los trips en plagas de importancia económica. Estos insectos también presentan un ciclo de vida corto, una rápida dispersión y una elevada tasa reproductiva. Estas características combinadas explican su potencial como plaga.

En este estudio, las familias botánicas con el mayor número de especies hospedantes de M. usitatus fueron Fabaceae (16), Asteraceae (10) y Cucurbitaceae (6). Algunas de las especies botánicas que interactúan con M. usitatus son cultivos de importancia, como el frijol (P. vulgaris), la habichuela (V. unguiculata), la soya (G. max), el tomate (S. lycopersicum), el pimiento (C. annuum) y el pepino (C. sativus). Otras especies de plantas se desarrollan como arvenses dentro de los sistemas de producción agrícola y en las áreas circundantes.

Esta investigación destaca la incidencia de M. usitatus en diversas especies de plantas en floración, como G. sepium, que se fomenta comúnmente como cerca viva perimetral en fincas de agricultores. También se reportó su presencia en la arvense C. plumieri y en la planta forrajera C. argentea, utilizada para la alimentación animal. Este hecho demuestra que algunas especies de plantas, durante su fase de floración, proveen recursos tróficos que facilitan interacciones con diversas especies de insectos fitófagos. Dichos insectos pueden constituir plagas potenciales en cultivos de importancia económica.

A nivel internacional, se reconoce a M. usitatus como el trips más común en las flores de legumbres en Asia. Los reportes indican que los adultos pueden interactuar con plantas como caupí (Vigna sp.), guisante (Pisum sativum L.), frijol lima (Phaseolus limensis Macf.), Canavalia (Canavalia spp.), maní (Arachis hypogaea L.), soya (Glycine max L.), gandul (Cajanus cajan (L.) Huth.), frijol mungo (Vigna mungo (L.) Hepper) y cundeamor chino (Momordica charantia L.) (Chang, 1995Chang, N. T. (1995). Major pest thrips in Taiwan. En Thrips biology and management (pp. 105-108). Springer. https://link.springer.com/content/pdf/10.1007/978-1-4899-1409-5_14?pdf=chapter%20toc
; Fan et al., 2013Fan, Y. M., Tong, X. L., Gao, L. J., Wang, M., Liu, Z. Q., Zhang, Y., & Yang, Y. (2013). The spatial aggregation pattern of dominant species of thrips on cowpea in Hainan. Journal of Environmental Entomology, 35(6), 737-742.
; L. Tang et al., 2015Tang, L. D., Yan, K. L., Fu, B. L., Wu, J. H., Liu, K., & Lu, Y. Y. (2015). The life table parameters of Megalurothrips usitatus (Thysanoptera: Thripidae) on four leguminous crops. Florida Entomologist, 98(2), 620-625.
; Jackson, 2017Jackson, G. (2017). Bean flower thrips, Pacific Pests and Pathogens-Fact Sheets 342 2017. Plantwise Knowledge Bank Australian Centre for International Agricultural Research. Consultado marzo 2021.
).

En el sur de China se han informado daños severos en leguminosas, donde el insecto se alimenta de hojas jóvenes y vainas en los períodos en que el cultivo no presenta floración (Tang et al., 2015Tang, L., Yan, K., Fu, B., Wu, J., Liu, K., & Lu, Y. (2015). Los parámetros de la tabla de vida de Megalurothrips usitatus (Thysanoptera: Thripidae) en cuatro cultivos de leguminosas. Florida Entomologist, 98(2), 620-625.
). De forma paralela, en Malasia se documentó un caso de severa defoliación que tuvo un gran impacto económico (Zafirah & Azidah, 2018Zafirah, Z., & Azidah, A. A. (2018). Diversity and population of thrips species on legumes with special reference to Megalurothrips usitatus. Sains Malaysiana, 47(3), 433-439.
). Estos ejemplos ilustran la capacidad destructiva de la plaga en diferentes regiones.

De igual forma, en diversas provincias de Cuba y en el estado de la Florida, en Estados Unidos, se han informado daños en brotes jóvenes, aborto floral y deformaciones en las vainas (Elizondo et al., 2020Elizondo, A. I., Matienzo, Y., Matamoros, M., Murguido, C. A., & Rodríguez, P. (2020). El trips de las flores del frijol Megalurothrips usitatus (Bagnall). Boletín «El productor», 11(11), 12.
; Soto-Adames, 2020Soto-Adames, F. N. (2020). Megalurothrips usitatus (Bagnall), Asian bean thrips, Oriental bean flower thrips or bean flower thrips. Pest Alert FDACS-P-02137. Florida Department of Agriculture and Consumer Services. https://www.fdacs.gov/content/download/91413/file/PESTALERTAsianbeanthrips0213.pdf
; Urdanivia Gutiérrez, 2021Urdanivia Gutiérrez, Y. (2021). Primer reporte para Cienfuegos de Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae) en el cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.). Revista Científica Agroecosistemas, 9(2), 43-46.
). Estos reportes confirman la presencia y el impacto de la plaga en el continente americano.

Según Orozco (2022)Orozco, J. (2022). Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), first record of an important new pest in Honduras. Insecta Mundi, 0923, 1-4.
, los daños ocasionados por esta plaga han provocado afectaciones en la fotosíntesis, hojas rizadas, caída de yemas, crecimiento atrofiado y vainas deformadas. Esta situación representó un alto riesgo para la seguridad alimentaria de Honduras. El mismo autor agrega que en Belice los daños generaron pérdidas considerables en guisantes de ojo negro (Vigna unguiculata L.).

La determinación de las especies de plantas hospedantes de M. usitatus contribuirá sin duda al conocimiento de sus interacciones. Este conocimiento se refiere a las relaciones del trips con las plantas cultivadas y las silvestres que se desarrollan de forma espontánea. Dichas interacciones ocurren dentro de los sistemas agrícolas o en los ambientes circundantes.

El conocimiento de las especies de plantas que constituyen una fuente potencial de infestación con M. usitatus contribuirá al diseño de una estrategia para el manejo de esta plaga en el cultivo del frijol. Esta estrategia debe considerar los campos cultivados y los colindantes, así como los cultivos precedentes y el manejo de las arvenses. La integración de estos elementos permitirá reducir el daño que ocasiona esta plaga en el país.

Conclusiones

El trips Megalurothrips usitatus es una plaga polífaga que establece relaciones funcionales con una amplia diversidad de plantas. En Cuba, se identifica como hospedantes a 58 especies vegetales pertenecientes a 23 familias botánicas, siendo Fabaceae, Asteraceae y Cucurbitaceae las más representativas. Esta amplia gama de hospederos, que incluye cultivos de importancia económica y arvenses, facilita la supervivencia y dispersión del insecto dentro de los sistemas agrícolas y sus alrededores.

La interacción de M. usitatus con las plantas hospederas ocurre principalmente en las flores, que le proporcionan refugio y una valiosa fuente de nutrientes. Esta asociación floral es un factor clave en su biología, observándose diferentes fases del insecto (desde adultos hasta formas inmaduras) en estos órganos. La floración de diversas especies, incluidas las utilizadas como cercas vivas o forrajes, provee recursos tróficos que sostienen poblaciones de la plaga incluso en ausencia del cultivo principal.

El conocimiento de la amplia gama de plantas hospederas de M. usitatus es fundamental para el manejo de la plaga. La presencia del insecto en cultivos, arvenses y especies auxiliares subraya la necesidad de una estrategia que considere el manejo de la vegetación circundante y los cultivos precedentes. La gestión de estos reservorios es esencial para reducir las fuentes de infestación y minimizar el impacto económico en cultivos como el frijol.

Referencias