INTRODUCCIÓN

La col de repollo (Brassica oleraceae L. var. capitata) es una especie botánica que pertenece a la familia Brassicaceae, originaria de las regiones del Mediterráneo y litorales de Europa occidental (Pérez, 2014).

En Cuba es una de las hortalizas con mayor nivel de producción y particularmente en la agricultura urbana.

Su cultivo se sustenta en la adopción de prácticas agroecológicas con el propósito de contribuir a satisfacer la demanda alimentaria de la población en vegetales frescos (Rodríguez et al., 2010; Companioni et al., 2016Companioni N., Rodríguez A. y Sardiñas J., 2016. Agricultura Urbana, Suburbana y Familiar. En: Avances de la Agroecología en Cuba. p. 233-246.
).

Durante su proceso productivo, diversos organismos nocivos ocasionan daños al follaje de la planta, los cuales afectan de manera significativa la calidad de las cosechas (Elizondo et al., 2011Elizondo A. I., Murguido C. A., Fernández E., Piedra F., González G., Almandoz J. A. y Matienzo Y., 2011. Guías técnicas sobre manejo integrado de plagas en cultivos de importancia económica. Boletín fitosanitario. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (Inisav), vol. 16, no. 1, junio.
). Entre los más frecuentes se encuentran diversas especies de insectos como Plutella xylostella L., Ascia monuste eubotea (Godart), Brevicoryne brassicae L., Lipaphis erysimi (Kaltenbach), Bemisia tabaci Genn., entre otros fitófagos (Ceballos et al., 2009Ceballos M., Martínez M. de los A., Duarte L., Baños H. L., Sánchez A., 2009 Asociación áfidos-parasitoides en cultivos hortícolas. Rev. Protección Veg., vol. 24, no. 3: 180-183.
; Elizondo et al., 2014Elizondo A. I., Moreira M., Romeu C., Milán M. y Quintana F. O., 2014. Evaluación del efecto de Melaleuca quinquenervia sobre la población de Plutella xylostella en el cultivo de la col. Fitosanidad, 18 (1) abril, p: 29-32.
y Dubrovsky-Berensztein, 2017Dubrovsky N., Ricci M., Polack L. A., Marasas M. E., 2017. Control biológico por conservación: evaluación de los enemigos naturales de Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae) en un manejo agroecológico de producción al aire libre de repollo (Brassica oleracea) del Cinturón Hortícola de La Plata, Buenos Aires, Argentina. Rev. Fac. Agron. vol. 116 (1): 141-154.
).

Para reducir las afectaciones de estos organismos nocivos, diversas prácticas agroecológicas han sido adoptadas por los agricultores (Matienzo et al., 2019bMatienzo Y., Fernández E. y Vázquez L. L., 2019. La Agroecología como base para el manejo de plagas. Boletín informativo El productor. Ministerio de la Agricultura (MINAG), año 10 (9), p 12. La Habana, 30 de septiembre.
), principalmente para el manejo de P. xyllostella, reconocida como el principal problema fitosanitario de este cultivo (Vázquez et al., 2005).

Entre estas prácticas se ha demostrado que la asociación de cultivos provee servicios ecológicos que mejoran la complementariedad entre las especies que la integran, toda vez que optimiza las funciones que intervienen en los procesos de regulación biótica (Vázquez et al., 2017; Bezerra, 2019Bezerra M. A., 2019. Prácticas agroecológicas campesinas para incrementar la biodiversidad. El caso de Pernambuco en Brasil. Revista de Agroecología, LEISA, vol. 35, no. 4, p: 5-8 diciembre.
; Chabaneix, 2019Chabaneix G., 2019. La buena chacra camina. Manejo agroecológico y servicios ecosistémicos en los sistemas chacra-bosque de los kechualamas. Revista de Agroecología LEISA, vol. 35, no. 4, p: 9-12.
). Así, en los últimos años se ha revalorado su importancia para rediseñar sistemas agrícolas con mayor capacidad de autorregulación y resiliencia ecológica (Vázquez, 2013; Nicholls et al., 2016Nicholls C. I., Altieri M. A., Vázquez L., 2016. Agroecology: Principles for the Conversion and Redesign of Farming Systems. Journal of Ecosystem and Ecography, S5:1. 8p. http://dx.doi.org/10.4172/21577625.S5-010.
; Matienzo et al., 2019aMatienzo, Y, Vázquez, L. L. y Alfonso-Simonetti, J. (2019a). Quality agroecosystems as hábitat to natural enemies and biological control agents. In: Natural enemies of insect pests in neotropical agroecosystems. Biological control and functional biodiversity. Springer Nature editorial. p27-34, 2019a.
).

En diversos países la asociación del cultivo de la col con la zanahoria (Daucus carota L.) ha sido una de las más valorizadas por los agricultores, principalmente por el efecto repelente de la zanahoria sobre P. xylostella (Del Busto-Concepción et al., 2009Del Busto A. A., Palomino L., Ramos T., León L. E., Cruz R., 2009. Comportamiento de Plutella xylostella L. (polilla de la col) en la asociación de cultivo col (Brassica oleracea)-zanahoria (Daucus carota) en condiciones de organoponía. Revista Avances. CIGET, vol. 11, no. 3 julio-septiembre.
; Veitía, 2011). Sin embargo, pocos estudios han evaluado su efecto sobre la fauna de reguladores naturales de organismos nocivos como base para rediseñar sistemas que faciliten el control biológico por conservación. En este artículo se evalúa la contribución funcional de la asociación col-zanahoria como práctica agroecológica para la conservación de reguladores naturales de organismos nocivos.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se realizó en la Unidad Básica de Producción Cooperativa (UBPC) 1 de Julio, perteneciente al municipio de Cerro de la provincia de La Habana en el período comprendido de octubre a diciembre de 2010.

Como parte del manejo de la diversidad funcional de plantas para reducir la ocurrencia de plagas y facilitar la conservación de sus reguladores naturales, se fomentó la asociación col-zanahoria, la col de repollo como especie con función productiva y la zanahoria con funciones auxiliares. La descripción de las características del sistema de cultivo y la asociación se describen a continuación:

Primeramente se sembraron las dos hileras de zanahoria en los laterales de cada cantero, y a los 10 días se trasplantaron las posturas de la col de repollo. El manejo agronómico se sustentó en principios agroecológicos, de acuerdo con las prácticas recomendadas para organopónicos y huertos intensivos (Rodríguez et al., 2010).

A partir del trasplante de la col se realizaron seis evaluaciones con una frecuencia semanal, según Elizondo (2011)Elizondo A. I., Murguido C. A., Fernández E., Piedra F., González G., Almandoz J. A. y Matienzo Y., 2011. Guías técnicas sobre manejo integrado de plagas en cultivos de importancia económica. Boletín fitosanitario. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (Inisav), vol. 16, no. 1, junio.
. Para realizar el muestreo, en cada cantero se seleccionaron 10 plantas al azar de cada especie botánica. De cada planta se recolectó una hoja, la que fue colocada en una bolsa de nailon para su posterior procesamiento en condiciones de laboratorio. Asimismo, se registró in situ la presencia de reguladores naturales que interactuaron con las plantas evaluadas durante un minuto de observación, según Vázquez et al. (2008).

Las muestras recolectadas se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (Inisav), donde se conservaron en alcohol al 70 %. Para la identificación taxonómica se revisaron las contribuciones científicas de Holman (1974)Holman J., 1974. Los áfidos de Cuba. Ed. Instituto Cubano del Libro. La Habana.
, Bruner (1975)Bruner S. C., Scaramuzza L. C. y Otero A. R., 1975. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda edición, revisada y aumentada. Instituto de Zoología (La Habana).
, Zayas (1989), Vázquez et al. (2008) y Espinosa y Ortega (2009)Espinosa J., Ortega J., Larramendi J. A., 2009. Moluscos terrestres de Cuba. A manera de presentación. Impreso por UCP Print, Vasa, Finlandia. p13-20.
, además de consultar colecciones biológicas del Inisav.

Se determinó la composición taxonómica, la riqueza y frecuencia relativa de las especies de organismos nocivos y reguladores naturales que se registraron en la asociación de cultivos. Para la frecuencia relativa de las especies se utilizó la fórmula propuesta por Masson y Bryssnt (1974)Masson A. y Bryssnt S., 1974. The structure and diversity of the animal communities in a broad land reeds warp., J. Zool. 172: 289.
, a saber:

donde:

La escala para evaluar la frecuencia indica que una especie es Muy frecuente si Fi > 30, Frecuente si 10 = Fi = 29 y Poco frecuente si Fi < 10.

Además, se estimó el índice de complementariedad de especies de los reguladores naturales entre B. oleracea y D. carota, según Colwell y Coddington (1994), citado por Moreno (2001)Moreno C., 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Manuales y Tesis, SEA, Vol 1, Zaragoza, 84p.
.

Para ello se calculó la riqueza total de especies de reguladores naturales asociadas a ambas especies botánicas:

donde:

Luego se procedió a calcular el número de especies únicas en cualquiera de las dos especies botánicas, según:

A partir de estos valores se estimó la complementariedad de especies de reguladores naturales entre B. olera- ceae y D. carota como:

Este índice plantea que la complementariedad varía desde 0 cuando ambos hábitats son idénticos en composición de especies, hasta 1 cuando las especies de ambos son completamente diferentes.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la asociación col-zanahoria se registraron un total de 10 especies, las que fueron agrupadas en cuatro de hábitos fitófagos que incidieron en el cultivo de la col (40 %) y seis que constituyen reguladores naturales que interactuaron con ambas especies botánicas (60 %) (Fig. 1).

La composición taxonómica y la frecuencia de aparición de los organismos fitófagos registrados en la col se muestran en la Tabla 1. Los fitófagos con mayor incidencia fueron los insectos P. xylostella y B. brassicae, lo cual corrobora los resultados de diversos autores que han informado a estos organismos nocivos como plagas de importancia para el cultivo (Vázquez et al., 2005; Miranda, 2011Miranda F., 2011. Biological control of Diamondback moth. The roles of predators, parasitoids and insecticides. Swedish University of Agricultural Sciences Faculty of natural resources and agricultural sciences department of ecology Uppsala. Doctoral Thesis. 75p. 2011.
; Martínez, 2015Martínez J. L., 2015. Influencia del intercalamiento de zanahoria y cebolla en la reducción de las afectaciones por la polilla de la col (Plutella xylostella). VII Seminario Científico Internacional de Sanidad Vegetal. Sesión: Biodiversidad funcional y manejo de organismos nocivos. Fitosanidad vol. 19 (2), agosto, pp. 85:86.
).

Otros fitófagos que incidieron en el cultivo fueron los moluscos Praticolella griseola (Pfeiffer) y Veronicella sp., los cuales, según Matamoros (2014)Matamoros M., 2014. Los moluscos fitófagos en la agricultura cubana. Agricultura Orgánica, no. 2. p 9-13.
, Martin et al. (2017)Martin, V, Carmen V, Pérez, Y, Castellanos, L y Soto, B. (2017). Efectividad de extractos vegetales para el control de Praticolella griseola (Pfeiffer) (Gastropoda: Polygyridae). Centro Agrícola, vol. .44, no. 2, pp.68-74.
y Nodarse et al. (2017), ocasionan severos daños en hortalizas de hojas, principalmente cuando prevalece la humedad y la acumulación de materia orgánica en el suelo.

Respecto a la fauna de reguladores naturales en el cultivo de la col, se pudo constatar la presencia de diferentes especies de hábitos depredadores. Con mayor frecuencia fueron registradas Cycloneda sanguinea limbifer Csy. (Cocccinellidae), Leucauge regni Simon (Tetragnathidae), Coleomegilla cubensis Csy. (Coccinellidae), Toxomerus sp. (Syrphidae) y Dorus linerae (Esch.) (Forficulidae) (Tabla 2).

En la zanahoria se halló similar composición de especies (Tabla 2), exceptuando a la araña L. regni, cuyas telas solo se observaron entre las hojas de la crucífera. Sobre la base de las interacciones observadas entre los reguladores naturales y ambas especies botánicas se registró un índice de complementariedad de 0,16, lo cual sugiere que ambas especies botánicas son muy similares respecto a la composición de los reguladores naturales detectados.

De los reguladores naturales, las especies agrupadas en la familia Coccinellidae se han informado entre las más frecuentes, abundantes y con mayor contribución al control biológico de plagas en sistemas agrícolas, las que regulan eficientemente poblaciones de áfidos, trips, inmaduros de lepidópteros y otros fitófagos (Milán et al., 2015Milán O., Fernández I. y Pérez Y., 2015. Los coccinélidos depredadores en Cuba y sus presas de preferencia. VII Seminario Científico Internacional de Sanidad Vegetal. Fitosanidad Vol 19(2), agosto, p.171.
; Matienzo et al., 2015Matienzo Y., Vázquez L. L., Simonetti J., Veitía M., 2015. Manejo del hábitat para la conservación de reguladores naturales: Experiencia cubana en agricultura urbana. Revista InterNos, edición 20, enero, p. 8-11.
; Castro, 2017Castro T. R. E., 2017. Familia Coccinellidae. En: T. D. Cibrián (ed.). Fundamentos de Entomología Forestal. Universidad Autónoma Chapingo, Texcoco, Estado de México, México. p. 260-262.
). Estudios realizados por Peña y Grau (2015) destacan a C. sanguinea limbifer como una de las especies de mayor actividad en vegetales como la zanahoria.

Sobre las arañas, es importante resaltar que sus funciones como depredadores generalistas de invertebrados en ecosistemas naturales y agrícolas ha sido documentado por Alayón (2000), Sánchez (2001), Bastida-Alcaraz et al. (2015)Bastida C. Y., Ferra F., García C. A, Vargas, Aguirre M. S. y Lara Ma. B. N., 2015. Diversidad de arañas (Araneae) en cítricos de traspatio. VII Seminario Científico Internacional de Sanidad Vegetal. Fitosanidad Vol 19 (2), agosto, p.174.
y Cabrera-Dávila y López (2018)Cabrera G. y López G. M., 2018. Caracterización ecológica de la macrofauna edáfica en dos sitios de bosque siempreverde en El Salón, Sierra del Rosario, Cuba. Bosque (Valdivia) vol. 39, no.3.
. En los sistemas agrícolas en particular se han informado diversas familias asociadas a insectos fitófagos en cultivos y especies de plantas que cumplen funciones auxiliares (Sánchez et al., 2013; Matienzo et al., 2015Matienzo Y., Vázquez L. L., Simonetti J., Veitía M., 2015. Manejo del hábitat para la conservación de reguladores naturales: Experiencia cubana en agricultura urbana. Revista InterNos, edición 20, enero, p. 8-11.
; Gabellone, 2019Gabellone C S., 2019. Estudio de la comunidad de arañas en alcaucil y su rol como bioindicadoras de disturbios ecológicos a través de su susceptibilidad a plaguicidas. Tesis doctoral. Universidad Nacional de La Plata. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Argentina.
).

Particularmente, en campos cultivados de col en Nicaragua se ha evidenciado la actividad biorreguladora de las arañas sobre huevos, larvas, pupas, además de adultos de P. xylostella capturados en sus telas (Díaz et al., 1999Díaz J., Molia J., Guharay F., Zamora M., Miranda F. y Zeledón R., 1999. Manejo integrado de plagas en el cultivo del repollo. Manual Técnico no. 38. CATIE. Managua, Nicaragua.
).

Este autor resalta además la actividad depredadora de los forficúlidos (tijeretas) sobre huevos de P. xylostella, en tanto los aportes realizados por Bruner et al. (1975)Bruner S. C., Scaramuzza L. C. y Otero A. R., 1975. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda edición, revisada y aumentada. Instituto de Zoología (La Habana).
, Alayo y Garcés (1989)Alayo P. y Garcés G., 1989. Introducción al estudio del orden Diptera en Cuba. Ed. Oriente, Santiago de Cuba.
, Matienzo (2005)Matienzo Y., 2005. Conservación de artrópodos benéficos en un sistema de producción agrícola urbano. Universidad Agraria de La Habana. Tesis en opción al título de Master en Agroecología y Agricultura Sostenible, junio.
y López y Masa (2013)López G. P. y Maza N., 2013. Lista de sírfidos afidófagos y primeros registros de Pseudodoros clavatus y Eupeodes rojasi (Diptera: Syrphidae), potenciales agentes de control biológico en la provincia de Mendoza, Argentina. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, vol. 72, no. 3-4, pp. 237-240.
destacan la actividad de los sírfidos y dolicopódidos como depredadores de áfidos, pequeñas larvas de lepidópteros y otros invertebrados.

En sentido general se pudo apreciar que la mayor riqueza y actividad de los reguladores naturales se alcanzó entre la segunda y quinta evaluación, en correspondencia con la incidencia de los fitófagos registrados en el cultivo de la col, lo cual corrobora la estrecha relación que comúnmente se observa entre los organismos nocivos y sus reguladores naturales en diversos cultivos (Matienzo, 2005Matienzo Y., 2005. Conservación de artrópodos benéficos en un sistema de producción agrícola urbano. Universidad Agraria de La Habana. Tesis en opción al título de Master en Agroecología y Agricultura Sostenible, junio.
; Murguido y Elizondo, 2007Murguido C. y Elizondo A. I., 2007. El manejo integrado de plagas de insectos en Cuba. Fitosanidad vol. 11, no. 3, septiembre, p23-28.
).

Dicha actividad biorreguladora y el posible efecto de repelencia de la zanahoria sobre P. xylostella (Veitía, 2011; Vázquez, 2011; Martínez, 2015Martínez J. L., 2015. Influencia del intercalamiento de zanahoria y cebolla en la reducción de las afectaciones por la polilla de la col (Plutella xylostella). VII Seminario Científico Internacional de Sanidad Vegetal. Sesión: Biodiversidad funcional y manejo de organismos nocivos. Fitosanidad vol. 19 (2), agosto, pp. 85:86.
) pudieron contri- buir a la disminución de la incidencia de los fitófagos registrados durante las últimas evaluaciones.

Las funciones de las asociaciones de cultivos que intervienen en la regulación de plagas han sido demostradas en diversas contribuciones (Pérez, 2004; Nicholls, 2008Nicholls C. I., 2008. Control biológico de insectos: un enfoque agroecológico. Ciencia y Tecnología Editorial Universidad de Antioquia. Primera edición, septiembre.
; Vázquez et al., 2008; Matienzo et al., 2019aMatienzo Y., Fernández E. y Vázquez L. L., 2019. La Agroecología como base para el manejo de plagas. Boletín informativo El productor. Ministerio de la Agricultura (MINAG), año 10 (9), p 12. La Habana, 30 de septiembre.
). En este estudio se pudo constatar que la combinación de especies de plantas con diferentes características estructurales generó multifunciones que favorecieron el desarrollo, la reproducción y actividad biorreguladora de los artrópodos que se manifiestan como depredadores de los organismos fitófagos registrados.

Precisamente la complejidad estructural de esta asociación de cultivos constituye un rasgo funcional de gran valor para la conservación de reguladores naturales (Vázquez et al., 2008; Altieri y Nicholls, 2010Altieri M. y Nicholls C., 2010. Diseños agroecológicos para incrementar la biodiversidad de entomofauna benéfica en agroecosistemas. Medellín, Colombia: Sociedad Científica Latinoamericana de Agroecología (SOCLA).
; Paleologos et al., 2017) al mejorar la calidad del hábitat para el refugio y reproducción de los reguladores naturales (Matienzo et al., 2019Matienzo Y., Fernández E. y Vázquez L. L., 2019. La Agroecología como base para el manejo de plagas. Boletín informativo El productor. Ministerio de la Agricultura (MINAG), año 10 (9), p 12. La Habana, 30 de septiembre.
a), como pudo apreciarse en C. cubensis en el cultivo de la zanahoria.

Por otra parte, el cultivo de la col proporcionó presas alternativas como fuente de alimento para los reguladores naturales que incidieron en la asociación, mientras la integración de la zanahoria mejoró las condiciones microclimáticas para los biorreguladores al aportar sombra y reducir la incidencia directa de las radiaciones solares.

Asimismo, al diversificar el sistema de cultivo se redujo la concentración del hospedante preferido para los fitófagos, además de disponer del servicio de repelencia que provee la zanahoria sobre P. xylostella (Veitía, 2011). Este resultado constituye un aporte al conocimiento de una práctica agroecológica promisoria para el rediseño de sistemas de producción agrícola, con mayor capacidad funcional para la conservación de reguladores naturales y la autorregulación de organismos nocivos.

CONCLUSIONES

REFERENCIAS